Ditinggalkan oleh ibunya sejak kecil, Aoi Tsubaki selalu memiliki kemampuan untuk melihat "ayakashi"—roh-roh dari Alam Tersembunyi. Shirou Tsubaki, kakeknya yang memiliki kemampuan yang sama, menerimanya dan mengajarinya cara hidup damai dengan para ayakashi. Ketika kakeknya tiba-tiba meninggal, Aoi yang mandiri harus melanjutkan karir kuliahnya, hanya berbekal pengetahuannya dalam memasak sebagai sarana perlindungan terhadap roh-roh pemakan manusia. Dengan harapan para ayakashi tidak beralih padanya atau manusia lain yang tidak tahu apa-apa sebagai makanan lezat, dia berinisiatif untuk memberi makan makhluk lapar yang melintas di jalannya.
Setelah memberikan makan siang kepada ayakashi misterius, Aoi dipindahkan ke Alam Tersembunyi, di mana ayakashi itu mengungkapkan dirinya sebagai dewa-raksasa yang dikenal sebagai Oodanna, "Pemilik Penginapan." Di sana, dia mengetahui bahwa dia digunakan sebagai jaminan untuk hutang kakeknya sebesar seratus juta yen, dan dia harus membayar harga atas keputusan ceroboh kakeknya dengan menikahi Oodanna. Aoi dengan gagah berani menolak dan memutuskan untuk menyelesaikan semuanya dengan caranya sendiri: dia akan melunasi hutang itu sendiri dengan membuka tempat makan di penginapan Oodanna.
Kakuriyo no Yadomeshi mengikuti perjalanan Aoi saat dia terus mengubah dan menyentuh kehidupan para ayakashi melalui satu-satunya senjata yang dia miliki untuk melawan mereka—masakannya yang lezat.
